Dalam perjalanannya ke sekolah suatu hari, Suzume Iwato menemukan Souta Munakata, seorang pemuda yang mencari daerah terlantar. Gadis sekolah menengah itu mengarahkan Souta ke reruntuhan terdekat, tetapi karena penasaran murni, dia sendiri memutuskan untuk pergi ke tujuan yang sama.
Sesampai di sana, Suzume menemukan sebuah pintu terisolasi dengan alam semesta seperti mimpi yang terletak di baliknya—tempat yang bisa dia lihat dan rasakan, tapi tidak bisa dimasuki. Sebuah batu aneh tergeletak di tanah di dekatnya, tapi berubah menjadi makhluk seperti kucing dan kabur saat Suzume mengangkatnya. Tiba-tiba ketakutan, dia kembali ke sekolahnya, tidak menyadari bahwa tindakannya membiarkan pintu terbuka akan memiliki konsekuensi.
Dengan "batu kunci" dirilis, kejahatan di alam semesta lain sekarang dapat dengan bebas melarikan diri dan mendatangkan malapetaka di seluruh Jepang. Berniat untuk memperbaiki kesalahannya yang berbahaya, Suzume bergabung dengan Souta—yang tujuan sebenarnya adalah mencegah kejahatan membusuk—dalam menemukan dan mengunci semua pintu yang terbuka sebelum negara dihancurkan.
